Служил в Первом главном управлении (внешняя разведка) КГБ СССР, долгое время работал в Германии.

По возвращении в Ленинград стал помощником проректора Ленинградского Государственного университета по международным вопросам.

В 1990 г. - советник председателя Ленинградского городского совета Анатолия Собчака.

В середине 1990 г. группа депутатов Ленсовета во главе с Мариной Салье и Юрием Гладковым провела специальное расследование, связанное с деятельностью Владимира Путина по выдаче лицензий на вывоз за рубеж сырья и цветных металлов. Питерские законодатели обвинили Путина в неэффективном использовании вверенных ему полномочий (в частности, в заключении комиссии упоминалась история с выдачей лицензии на вывоз сырья за границу под поставки продуктов питания, которые в город однако так и не поступили) и рекомендовали Собчаку отстранить его от занимаемой должности.

С 1991 г. по июнь 1996 г. возглавлял в мэрии Санкт-Петербурга комитет по внешним связям.

С марта 1994 г. по июнь 1996 г. первый заместитель мэра Санкт- Петербурга.
Во время работы в мэрии Санкт-Петербурга получил прозвище "серый кардинал" - он не любил бывать на виду, но без его ведома в мэрии практически ничего не решалось. Анатолий Собчак любил пошутить что с Путиным "можно ходить в разведку".

С июня 1996 г. по март 1997 г. - заместитель управляющего делами администрации Президента РФ.

С марта 1997 г. - заместитель руководителя Администрации Президента РФ - начальник Контрольного управления администрации Президента РФ.

В мае 1998 года назначен первым заместителем главы администрации Президента РФ.

В июле 1998 года Указом Президента РФ назначен на пост директора ФСБ РФ, сменив Николая Ковалева.

2 октября 1998 года Указом Президента РФ включен в состав постоянных членов Совета Безопасности РФ.

29 марта 1999 года Указом Президента РФ назначен на пост секретаря Совета безопасности РФ, не покинув при этом должности директора ФСБ.

9 августа 1999 года Указом Президента РФ назначен исполняющим обязанности Председателя Правительства РФ.

16 августа 1999 года утвержден Государственной Думой РФ в должности Председателя правительства РФ при первом голосовании.

С сентября 1999 г. - председатель Исполнительного комитета Союза Белоруссии и России.

31 декабря 1999 г. Президент РФ Б. Ельцин издает Указ "Об исполнении полномочий Президента Российской Федерации". В соответствии с этим Указом Б. Ельцин с 12 часов 00 минут 31 декабря 1999 г. прекратил исполнение полномочий Президента Российской Федерации. В следующем пункте своего Указа в соответствии с частью 3 статьи 92 Конституции Российской Федерации с Б. Ельцин возлагает временное исполнение обязанностей Президента Российской Федерации на Председателя Правительства Российской Федерации. То есть на Владимира Путина.

С момента своего назначения на пост премьер-министра Владимир Путин не скрывал, что намерен принять участие в президентской гонке. 12 января 2000 года инициативная группа, в которую вошли, в частности, Минтимер Шаймиев, Михаил Прусак, Эдуард Россель, Анатолий Чубайс, Александр Руцкой, выдвинула Путина кандидатом на пост президента РФ.

15 февраля 2000 г. Владимир Путин зарегистрирован ЦИК в качестве кандидата на пост Президента РФ.

26 марта 2000 года победил в первом туре президентских выборов. Вступил в должность 7 мая 2000 года.